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豆大蓟马（Megalurothrips usitatus)又称普通大蓟马或豆花蓟马，隶属于缨翅目Thysanoptera蓟马科Thripidae，可为害28种寄主植物，其中，16种为豆科植物[1]，在国外主要分布于澳大利亚、菲律宾和印度等地[2]，在国内主要分布于海南、广西、贵州、云南和湖北等地[2-5]。豆大蓟马是豆科植物的毁灭性害虫，是豇豆（Vigna unguiculata）的重要害虫之一，可以为害豇豆整个生育期，主要为害方式有直接取食和产卵危害[6-9]。此外，豆大蓟马还可以传播植物病毒病。近年来，豆大蓟马的为害逐渐加重，导致豇豆大量减产，产量损失高达70%，且病虫害的防治成本占豇豆总种植成本的比重逐渐增加[10-11]。豇豆（Vigna unguiculata）营养丰富，富含蛋白质和大量微量元素，是人们不可或缺的菜品之一。由于受限于温度和光照等条件，在我国大多数地区豇豆1年只能种植1季。海南地处热带，入春早、升温快、平均气温高、全年无霜冻、雨量充足，素有“天然大温室”之称，其得天独厚的环境条件能够满足豇豆种植的各项要求，因此，豇豆成为海南农民重要的经济来源[10, 12]。近年来，随着海南豇豆种植面积的逐年增加，病虫害的发生也逐年加重。为使豇豆品相更好看、产量更高，农民在种植过程中大量使用化学农药，导致“毒豇豆”事件时有发生，不仅使海南豇豆销量急剧下滑，价格下跌，农民损失惨重，而且危害人的身体健康，给农业市场也造成了强烈的冲击[13-14]。同时，化学农药的大量、频繁使用也使害虫长期处于高选择压下，极易产生抗药性，而抗药性的产生会缩短农药的使用年限[15-16]。另外，化学农药的过度使用在杀死害虫的同时也杀死了大量的天敌昆虫，造成天敌数量锐减，极易造成害虫的再猖獗[17]。作为海南豇豆为害最严重的害虫之一，豆大蓟马对海南豇豆品相的影响尤为突出[18]。笔者对海南豆大蓟马的发生与危害、生物学特征、抗药性及其防治现状等几个方面进行了综述，旨在为豆大蓟马的田间防治提供参考。
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在26 ℃条件下，豆大蓟马19～33 d即可发生1代，世代重叠严重，海南省全年气温高，适合蓟马的生长发育。干旱可以引起豆大蓟马大面积发生，而暴雨可以降低豆大蓟马种群的数量，表明该害虫对湿度较为敏感。豆大蓟马在海南豇豆地一年4季均有发生，但在冬季为害最严重，因为海南冬天相对干旱，比较适合豆大蓟马的繁殖，虫害发生严重的地块损失可达100%[19]。
豆大蓟马口器锉吸式，喜食寄主植物的花、果实、生长点等部位，主要汲取植物汁液，使其叶片皱缩变小，严重时心叶不能展开，生长点萎缩，最终使寄主植物生长缓慢或停止。荚果受害后，幼荚畸形或荚面出现粗糙的疤痕，形成黑褐色斑点。豆大蓟马在寄主开花后可迅速钻入花内为害，在害虫发生高峰期，每朵花可发现数十至数百头成虫和若虫，进而导致花蕾坏死和花朵过早脱落[20]，严重影响豇豆的品质和产量[20-23]。
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豆大蓟马的鉴定主要通过雌成虫的外部形态特征进行，豆大蓟马卵呈白色肾形，多产于叶肉组织内；卵孵化后若虫从白色透明状逐渐变为橙红色[7]。雌成虫体呈棕色，体长1.6 mm，触角8节，第3、4节末端收缢为颈状，头长略窄于宽，单眼间鬃位于前后中心连线与外缘连线之间，腹节腹板没有附属鬃，后胸背板具1对钟形感觉孔[2, 9]。雄虫较雌虫较小，体色相似，阳茎短，基部亚球形[2]。
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温度可显著影响豆大蓟马的存活和产卵。其各虫态在20 ℃和25 ℃下存活率较高且差异不显著；当温度低于15 ℃或者高于35 ℃时存活率较低，但在15～35 ℃之间，豆大蓟马的寿命随温度的升高逐渐降低。豆大蓟马产卵量在30 ℃下较高，在35 ℃下较低[21]。湿度也会影响豆大蓟马的羽化，高湿条件不利于豆大蓟马羽化[7, 24]。栖息环境的不同也会影响豆大蓟马存活，豆大蓟马在厨房用纸中的羽化率最高，在蛭石中的羽化率最低。此外，不同土壤类型也影响豆大蓟马羽化，豆大蓟马在含水量为15%的砂、壤土中发育历期较短，羽化率较高，而在粘土中的羽化率较低，但在砂土、壤土和粘土中的发育历期无显著性差异[25]。豆大蓟马在不同寄主上的发育历期也存在差异，其净增殖率和内禀增长率在豇豆上最大，平均世代周期最长，而在菜豆上最小，因此，豇豆是豆大蓟马的最适寄主[26]。豆大蓟马对于不同波长和颜色的光具有不同的趋避性，吸引力按从强到弱分别为蓝光>黄绿光>红光[27]。在田间悬挂蓝板可用于豆大蓟马的防治，黄板对其防治作用仅次于蓝板[28]。
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近年来，由于化学农药的大量和不合理施用，从而导致豆大蓟马抗药性问题逐渐加重[29]。研究表明，2014年的三亚豆大蓟马种群对吡虫啉、甲维盐、高效氯氰菊酯已经产生低水平抗性；2015年对高效氯氰菊酯抗性水平升至中等，对啶虫脒抗性水平从敏感状态上升到低水平抗性，对甲维盐、吡虫啉抗性水平不变，但抗性倍数呈缓慢增加，此外，在海南省各地区均未发现豆大蓟马对阿维菌素产生抗性[30]。海南省各地的豆大蓟马种群对多杀菌素的抗性存在较大差异，如在澄迈、乐东、万宁等地已产生中等水平抗性[23]。2014年，三亚种群对不同的药剂的毒力测定结果表明，在所测药剂中，乙基多杀菌素的相对毒力指数最高，吡虫啉和噻虫嗪相对较低，吡虫啉最低，不建议使用[31]。2015年检测到拟除虫菊酯类药剂对豆大蓟马的毒力较低，其中联苯菊酯的LC50大于100 mg·L−1；乙基多杀菌素和甲维盐对豆大蓟马的毒力较高，LC50低于10 mg·L−1，而且豆大蓟马成虫对药剂的敏感性比若虫低，且相比于雌成虫，雄成虫对药剂更加敏感[32]。2016年，三亚豆大蓟马种群对高效氯氰菊酯和甲维盐产生中等水平抗性，澄迈种群对高效氯氰菊酯也产生了中等水平抗性；2017年除三亚和澄迈种群对阿维菌素处于敏感水平外，其他地理种群对于甲维盐、乙基多杀菌素、高效氯氰菊酯、吡虫啉、啶虫脒均处于中等水平抗性[15]。2019年，海口豆大蓟马种群对拟除虫菊酯类药剂的抗性倍数持续上升，其中高效氯氟氰菊酯的LC50大于1000 mg·L−1。
图1、2、3分别表示海南省海口市、三亚市、澄迈县豆大蓟马种群对96%啶虫脒、92%阿维菌素、97%高效氯氰菊酯、96%吡虫啉、66%甲基阿维菌素苯甲酸盐和乙基多杀菌素等6种药剂的LC50随时间的变化趋势。对这3个图进行纵向比较可以看出，这6种药剂的LC50呈逐年上升趋势，其中增长幅度最大的是97%高效氯氰菊酯。另外，66%甲基阿维菌素苯甲酸盐对豆大蓟马的毒力是最强的，田间用药可以搭配66%甲基阿维菌素苯甲酸盐。由图1、2、3还可以看出，在海口、三亚和澄迈的豆大蓟马种群中，三亚种群(图2)对这6种药剂的抗性最高，海口种群(图1)相对来说抗性比三亚和澄迈种群(图3)低。
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豆大蓟马的防治主要包括农业防治、理化诱控、化学防治和生物防治等防治方法，在田间防治豆大蓟马主要以化学防治为主，多种防治手段并举的方法。
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农业防治是害虫综合治理的基础，主要通过清除田间越冬虫源，降低来年虫口基数，也可采用精耕细作，清洁田园，地膜覆盖等方式防治豆大蓟马，亦可通过加强水肥管理以降低其为害[33-36]。
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理化诱控主要利用诱虫板、杀虫灯、性信息素等方法对豆大蓟马进行诱杀[37]。在田间悬挂蓝板可防治豆大蓟马，蓝板距离豇豆10 cm、悬挂时间为10：00—14：00的防治效果最佳，且防治效果随高度的增加逐渐降低；黄板对其防治作用仅次于蓝板[28]。田间实验结果显示，豆大蓟马对蓝板趋性最强，因此，离畦面1 m处放置蓝板(315块·hm−2)的防治效果最佳[38-39]。此外，田间豆大蓟马的大量聚集可能是雄虫产生的聚集信息素导致，聚集信息素有物种特异性，可用于商业诱饵的开发和害虫的大规模监测与诱集。Y管嗅觉仪的测定结果显示，雄性和未交配的雌性豆大蓟马都明显地被雄性挥发物吸引，而非雌性挥发物，气相色谱分析结果表明该物质为2-E,6-E-farnesyl acetate，这与其他蓟马的聚集信息素不同。在野外条件下，加入2-E,6-E-farnesyl acetate的诱集器诱集到的成虫显著多于对照组，这表明其在防治豆大蓟马方面具有很大的潜力[40]。
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目前，化学防治仍然是豆大蓟马的主要防治方法，当豆大蓟马大面积暴发时，化学防治可以起到应急防控的作用，短期内可降低其种群数量。目前用来防治豆大蓟马的农药主要有拟除虫菊酯类农药：高效氯氰菊酯、联苯菊酯、高效氯氟氰菊酯等；新烟碱类农药：呋虫胺、啶虫脒、吡虫啉、噻虫胺等；大环内酯类农药：乙基多杀菌素等。研究表明，当乙基多杀菌素与毒死蜱和高效氯氟氰菊酯复配比例分别为V乙基多杀菌素∶V毒死蜱=7∶5和V乙基多杀菌素∶V高效氯氟氰菊酯=5∶9时，协同作用最强[41]。尽管上述杀虫剂可用于防治豆大蓟马，但是由于豇豆开花后，嫩芽上的豆大蓟马会迅速转移到花中，并在第1批盛花期达到高峰，这会在一定程度上加重化学药剂的不合理施用，同时产生3R（残留、抗药性、再猖獗）等问题[42]。因此，化学防治的关键在于选药精准有效、适时用药、高效施药及轮换用药，避免重复使用单一性农药，以减缓抗药性的发展[43]，在田间生产实践中，要采取多种防治手段，对其进行综合防治，才能取得良好的防治效果。
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生物防治是利用有益生物来抑制或消灭有害生物的一种方法[44]。自然界有许多天敌，包括捕食性天敌、寄生性天敌和一些真菌、线虫等病原性天敌[45]。豆大蓟马生物防治天敌较少，据不完全统计约有10种，表1列出了豆大蓟马常见的生物防治天敌。研究表明，大草蛉可捕食豆大蓟马，其在控制豆大蓟马为害方面具有很大的潜力[46]。目前，也有大量的生防菌株用于豆大蓟马的田间防治，如Akanthomyces attenuatus（SCAUDCL-53）和白僵菌（SB010），二者接种5 d后，豆大蓟马死亡率分别可以达到100%和90%，LT50分别是3.37 d和2.85 d，表明该真菌具有良好的杀虫活性。同时，二者还具有对环境友好，不易产生抗药性等优点[47]。2019年，研究人员从土壤中分离出A. attenuate的2种菌株（SCAUDCL-38和SCAUDCL-56），用其密度为1×108个·mL−1的分生孢子菌液分别处理豆大蓟马，5 d后其死亡率分别是76.25%和57.5%，LC50分别是1.9×106和1.5×107个·mL−1，半致死时间分别是3.52 d和4.9 d[48]。上述生物防治菌种的发现不仅为豆大蓟马的生物防治提供了更多选择，同时也大大减少了化学农药的使用，有效延缓了抗药性的发展。
表 1 豆大蓟马的生物防治资源名录
Table 1. A list of biological control resources of M. usitatus
天敌类群 Natural enemy group 物种 Species 捕食性天敌 Predators 斯氏钝绥螨 Amblyseius swirskii[49]、东亚小花蝽 Orius sauteri[50]、大草蛉 Chrysopa pallens[46]、 寄生性天敌 Parasites 葱蓟马姬小蜂 Ceranisus menes[51] 病原性天敌 Pathogens 爪哇棒束孢 Isaria javanica[52]、 A. attenuatu[48]、红绶曲霉 Aspergillus nomius[47]、
球孢白僵菌 Beauveria bassiana[47]、棒束孢菌 Isaria fumosorosea[47]、
金龟子绿僵菌 Metarhizium anisopliae[53] -
目前，豆大蓟马的防治方法主要还是化学防治，但近几年豇豆地化学农药的不合理使用，使豆大蓟马的抗药性问题逐渐凸显，因此，绿色防控特别是理化诱控和生物防治逐渐受到重视。现阶段，豆大蓟马的绿色防控研究较少，田间应用匮乏，见效慢，农户大多不愿意采用。在今后的研究中，应减少农药施用或加快农药的更新换代，同时还要加强田间豆大蓟马的抗性监测和突变位点检测，在全国建立抗药性监测网络。另一方面，要大力引进外来天敌，增加当地生物多样性，加快推进豆大蓟马生物防治的田间应用。最后，通过多种防治措施并举，研制一套轻简化绿色防控技术，将蓟马种群数量控制在较低水平，从而为我国瓜果蔬菜的良好供应提供坚实的基础。
Research Advances in Occurrence and Control of Megalurothrips usitatus in Hainan
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摘要: 豆大蓟马(Megalurothrips usitatus)是豇豆（Vigna unguiculata）的重要害虫之一，为实现对其绿色可持续性防控，对豆大蓟马的发生与危害、生物学特性、抗药性和防治等方面进行了综述。豆大蓟马主要通过在豇豆果实内部产卵和取食幼嫩组织汁液为害。海南省的环境条件十分适宜豆大蓟马的生长和繁殖，而豆大蓟马因其虫体小、传播速度快、隐蔽性高、繁殖能力强等特点在海南极易大面积暴发。近年来，化学农药的滥用和不合理使用使海南省不同地方的豆大蓟马种群对常规杀虫剂产生了极高的抗药性，这进一步加重了该害虫的灾变，同时带来了农药残留、环境污染等诸多问题。对豆大蓟马的防治主要包括农业防治、理化诱控、化学防治和生物防治等，在田间生产实践中，宜采用多种方法，对其进行综合防治。Abstract: Megalurothrips usitatus is one of the main pests of cowpea in Hainan Province. It infests cowpea mainly by laying eggs in cowpea and feeding on flowers and pods, which seriously affects the quality and yield of cowpea. Hainan Province is located in the tropics, and its unique environmental conditions are very suitable for the growth and reproduction of thrips. Thrips are small in size, fast in transmission, high in concealment and strong in reproductive ability, and its outbreak easily occurs, causing huge economic losses. In recent years the abuse and irrational use of chemical insecticides resulted in high resistance of M. usitatus populations to conventional insecticides in different areas of Hainan province, which further aggravated the infestation of this insect pest and brought up many risks including insecticide residues and environmental pollution. In order to achieve green sustainable management of this insect pest, the ecological mechanism for the outbreak of M. usitatus was reviewed and discussed in terms of occurrence and damages, biological characteristics and insecticide resistances. The current domestic and overseas research progress of the integrated control of this pest was reviewed. This review might provide reference for control and prevention of M. usitatus in the field.
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Key words:
- Megalurothrips usitatus /
- insecticide /
- resistance /
- integrated control /
- green prevention and control
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表 1 豆大蓟马的生物防治资源名录
Table 1 A list of biological control resources of M. usitatus
天敌类群 Natural enemy group 物种 Species 捕食性天敌 Predators 斯氏钝绥螨 Amblyseius swirskii[49]、东亚小花蝽 Orius sauteri[50]、大草蛉 Chrysopa pallens[46]、 寄生性天敌 Parasites 葱蓟马姬小蜂 Ceranisus menes[51] 病原性天敌 Pathogens 爪哇棒束孢 Isaria javanica[52]、 A. attenuatu[48]、红绶曲霉 Aspergillus nomius[47]、
球孢白僵菌 Beauveria bassiana[47]、棒束孢菌 Isaria fumosorosea[47]、
金龟子绿僵菌 Metarhizium anisopliae[53]
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