Meta-analysis of intestinal parasite infection rates in Hainan province, China

在中文数据库（知网、万方、维普）和英文版数据库（PubMed、Web of Science）进行检索，中文数据库的检索词以海南省及其下辖市县（如海口、三亚等）为地理检索词，结合主要肠道寄生虫（如蛔虫Ascaris lumbricoides、钩虫hookworm、鞭虫Trichuris、蛲虫Enterobius、原虫protozoon、粪类圆线虫Strongyloides stercoralis、微小隐孢子虫Cryptosporidium parvum、蓝氏贾第鞭毛虫Giardia lamblia、广州管圆线虫Angiostrongylus cantonensis等）及流行病学调查关键词（如感染率、流行率、患病率、调查报告等），英文数据库检索词包括：Hainan、Haikou、Sanya等地理名称，intestinal parasites、Ascaris、hookworm、Trichuris、Enterobius等寄生虫名称，以及prevalence、epidemiology、infection rate等流行病学关键词，检索字段限定为标题/摘要。文献语种限定为中英文，根据初步检索结果调整检索策略，同时追溯纳入文献的参考文献及手工检索相关灰色文献。全面广泛地收集并检索已发表的关于海南肠道寄生虫感染率的相关文献，为保证较高的查全率及查准率，收录时间从各数据库建库至2025年4月。

纳入标准：①研究地点在中国海南省各市县，研究类型为调查性研究，研究对象为肠道寄生虫；②文献资料有明确的样本量和感染率，或者根据文献能间接获得感染率的数值；③采用横断面调查；排除标准：①研究设计类型为涉及细胞、动物的实验性研究；②针对相同研究的数据被重复利用发表或者数据被其他文献所包含；③研究数据不能提供感染率，且不能通过文献中其他数据计算获得；④文献质量差、数据不具有代表性或者存在明显错误；⑤综述、评论类论文和会议摘要。

由2位研究者独立筛选文献、提取资料并交叉核对，如遇分歧，则咨询第3方协助判断，缺失的资料尽量与作者联系予以补充。文献筛选时首先阅读文题和摘要，在排除明显不相关的文献后，进一步阅读全文，以确定最终是否纳入。提取内容包括第1作者、发表年限、调查时间、采样点、采样方法、检测方法、样本量、感染数量和地区类别。以Khambalia提出的标准对纳入文献进行偏倚风险评价^[7]。该标准根据抽样方法和样本特征将研究分为5个等级：①随机抽样且样本量≥5 000（覆盖全省多个市县）评为1分；②随机抽样且样本量≥1 000（覆盖≥3个市县）评为2分；③随机抽样但样本量<1 000或仅在1～2个市县调查评为3分；④非随机抽样但样本量≥1 000评为4分；⑤非随机抽样且样本量<1 000评为5分。

计算肠道寄生虫合并感染率及其 95% 置信区间（Confidence intervals, CI），采用Q检验和 I²值分析异质性，当P>0.1且 I²<50%时，表明文献同质性较好，采用固定效应模型；反之，采用随机效应模型进行分析。根据纳入文献研究的特征进行亚组分析，分别计算其感染率及 95% CI。通过逐一剔除纳入的单个研究进行敏感性分析评估结果稳定性，采用漏斗图和 Egger’s检验评价发表偏倚，若存在发表偏倚，使用剪补法判断发表偏移对研究结果的影响，数据统计分析利用Stata15.0软件完成。

本研究系统检索了建库后至2025年4月期间发表的关于海南省肠道寄生虫感染的流行病学调查文献，在中英文数据库中初步检索共获得201篇文献，查重后排除文献61篇，通过独立筛选文献、提取资料并交叉核对后一致认为，有42篇符合标准的研究可以纳入分析^{[8 − 49]}，其中，中文文献42篇，英文文献0篇。纳入文献基本情况及偏移风险评价见表1。异质性检验显示研究间存在高度异质性（I²=99.916%，P<0.001），表明筛选的文献存在明显异质性，故采用随机效应模型进行meta分析（图1）。漏斗图分析（图2）显示散点分布基本对称。采用Egger's检验（图3）评估发表偏倚，结果显示，截距为1.106（t=0.19，P=0.851），95% CI为10.73～12.94，提示纳入研究不存在显著发表偏倚。

Figure 1.  Forest plot of Meta-analysis on intestinal parasite infection rate in Hainan province, China

Figure 2.  Funnel plot of publication bias for included literature on intestinal parasites in Hainan province, China

Figure 3.  Egger's test for publication bias in the studies on intestinal parasite infection rates in Hainan Province, China

对纳入的研究进行综合分析，结果显示（表2）海南各地区感染率存在显著差异。其中，昌江县感染率最高，达 70.4%（95% CI：68.8～72.0）；其次为万宁市，感染率为 64.1%（95% CI：60.8～67.2）；中部地区（五指山市和琼中县）感染率为 60.8%（95% CI：59.6～62.0）；而白沙县感染率最低，仅为 22.0%（95% CI：20.6～23.5）。除不同地区感染率存在差异外，不同虫种感染率也有所不同，蛔虫感染率为18.6%（95% CI：18.3～18.9），鞭虫为23.6%（95% CI：23.3～24.0），钩虫为30.1%（95% CI：29.8～30.4），原虫最低，为8.6%（95% CI：8.1～9.1），详见表3。此外，县域地区（涵盖县城+乡镇+农村）的感染率（53.5%，95% CI：41.7～65.1）显著高于城市地区（地级市和县级市）（39.5%，95% CI：30.4～49.0）（表3）。另一方面，海南省人群肠道寄生虫感染呈现年龄差异特征，儿童组（0～14 岁）感染率为28.0%（95% CI：27.4～29.1），以蛲虫（37.3%，95% CI：36.5～38.2）和蛔虫（28.2%，95% CI：27.4～29.1）感染为主；青壮年组（15～39 岁）和老年组（≥60 岁）感染率较高，分别为32.5%（95% CI：31.2～33.7）和32.5%（95% CI：31.3～33.8），且两个年龄组人群均以钩虫感染为主（35.7%，95% CI：34.9～36.5；41.5%，95% CI：39.8～43.2）（表4）。

根据研究范围、发表时间、样本尺度、检测方法、年龄组等分层因素对感染率进行亚组分析，各组间异质性较大，采用随机效应模型。亚组分析结果显示：县域地区的感染率（53.5%，95% CI：41.7～65.1）显著高于城市地区（39.5%，95% CI：30.4～49.0）；2000年以前发表的调查数据显示人群感染率高达71.0%（95% CI：48.6～89.0），而2011年后发表的数据显示感染率已降至21.7%（95% CI：14.8～29.5）；碘液直接涂片法检出人群的感染率最高（61.8%，95% CI：48.3～74.5），显著高于透明胶纸法（34.9%，95% CI：23.6～47.2）和Kato-Katz法（41.7%，95% CI：24.8～59.7）；15岁以下人群的感染率（47.5%，95% CI：33.7～61.4）高于全年龄段人群（42.8%，95% CI：26.2～60.4）和3岁以上人群（30.6%，95% CI：21.1～40.9），详见表5。

通过对 1993 年至 2025年 4 月期间发表的流行病学调查研究进行 Meta 分析，结果显示，海南省人群肠道寄生虫总感染率为43.4%，显著高于国家卫健委2018年发布的第三次全国人体重要寄生虫病调查数据。如此高的感染率可能归因于海南省独特的地理位置，其属于热带季风气候区，高温高湿的环境为寄生虫虫卵（如蛔虫、钩虫、鞭虫）提供了理想的生存条件。例如，钩虫卵在 25 ～30 ℃、湿度 > 70% 时存活时间显著延长，进而增加了宿主感染的风险 ^[48]。研究结果表明，海南省不同地区寄生虫感染率存在显著差异：昌江县感染率最高（70.4%），白沙县最低（22.0%）。这种差异可能源于多方面因素：一方面与地理环境、气候条件及卫生基础设施完善程度有关，昌江县和白沙县虽同为少数民族聚集区，但经济发展水平不同，昌江县传统农业占比更高，居民接触土壤机会更多；而白沙县近年来生态旅游发展较快，卫生基础设施有所改善 ^[50]。另一方面，可能与调查时间偏晚（白沙县调查集中在 2015 年后）、次数偏少导致的数据偏差有关。此外，县域地区（涵盖县城+乡镇+农村）人群肠道寄生虫感染率（53.5%）显著高于城市地区（地级市和县级市）（39.5%），这与全国寄生虫调查结果一致。农村地区因卫生设施不足、整体卫生水平较差、粪便管理不善等原因，土壤和水源易受污染，且部分居民仍保留生食或半生食淡水鱼、螺类的饮食习惯，增加了食源性寄生虫感染概率。上述结果表明，海南省农村地区在卫生条件、健康教育和疾病防控体系等方面仍存在明显短板，需通过改水改厕、健康宣教等综合干预措施加以改善 ^[49]。

本研究显示，海南省肠道寄生虫感染率呈现明显的阶段性下降特征，2000 年以前人群感染率最高，高达 71.0%，2000—2010 年降至 54.5%，而 2011 年后则降至 21.7%，这与海南省开始实施系统性的寄生虫病防治规划密切相关。20世纪90年代后期海南省开始实施全国寄生虫病防治 “八五” 计划和 2000 年规划，重点针对钩虫、蛔虫、鞭虫等土源性线虫进行驱虫治疗和健康教育，因此，人群感染率初步开始下降 ^[51]。在 2004 年全国第二次人体重点寄生虫病现状调查结果公布后，防控措施进一步强化，特别是在农村地区推行改水改厕、粪便无害化处理等措施，有效干扰了寄生虫虫卵的环境传播途径 ^[39]。2010 年后，随着新农村建设和精准扶贫政策的实施，农村卫生条件显著改善，居民健康意识提升，使得感染率进一步下降 ^{[8, 52]}。然而，尽管整体感染率有所下降，海南省仍处于较高水平，尤其是其中部山区的感染率仍显著高于其沿海地区，在 2005年的一项调查显示，海南省中部五指山市和琼中县的寄生虫总感染率仍高达 76.8%，其中钩虫感染率较高，且黎族、苗族等少数民族感染率明显高于汉族 ^[38]。这表明防控工作仍需持续强化，特别是在经济欠发达、卫生条件较差的山区，需结合精准健康扶贫政策，加强重点人群的驱虫治疗和知识普及，以进一步降低感染率。

本研究显示，海南省肠道寄生虫感染呈现明显的虫种和年龄差异。其中，蛲虫感染率最高（41.3%），且蛲虫感染主要集中在学龄前及学龄儿童群体，感染率达到 37.3%，显著高于全国平均水平，较高的感染率可能与海南省幼儿园和小学等教育机构中儿童密切接触、卫生意识薄弱等因素直接相关；也有可能与所收集的文献多集中在蛲虫感染率调查有关。蛲虫除通过粪口途径极易在儿童群体中形成传播链，还可通过家庭接触导致全家感染，形成典型的家庭聚集性疫情 ^[53]，但海南省尚无相关报道。蛔虫（28.2%）和鞭虫（27.8%）感染同样在儿童群体中较为突出。总体来看，海南省 15 岁以下儿童肠道寄生虫综合感染率高达 47.5%，高于本省其他年龄段人群，且在全国同年龄段感染率中位居前列 ^[6]。有研究表明收入和卫生条件是儿童寄生虫感染率的主要影响因素，低收入家庭往往难以负担完善的卫生设施和清洁用水，导致儿童暴露于寄生虫感染的风险显著增加 ^[54]。因此，改善经济条件和卫生基础设施对降低海南省儿童寄生虫感染率至关重要。此外，钩虫感染率在海南省人群肠道寄生虫感染中位居第2（30.1%），且值得注意的是，钩虫感染呈现出独特的年龄梯度变化，从儿童组的 20.1% 逐步攀升至老年组的 41.5%；这种分布特征主要与海南省热带气候环境及农业生产方式密切相关，海南省主要产业仍以农业为主，中老年人群由于长期从事农业生产活动，频繁接触土壤，因此增加了经皮肤感染钩虫幼虫的机会 ^{[55 − 56]}。综上，未来海南省应针对低收入家庭和卫生条件薄弱地区实施精准干预措施，如提供安全饮用水、改善卫生设施并加强健康教育，以有效控制主要肠道寄生虫感染的流行。

本研究通过 Meta 分析方法系统评估了海南省肠道寄生虫的感染状况，海南省人群肠道寄生虫总感染率为 43.4%，显著高于国家卫健委2018年发布的第3次全国人体重要寄生虫病调查数据，表明该地区仍是寄生虫病的高流行区。不同地区的感染率存在显著差异，县域地区的感染率显著高于城市地区，这种差异与地理环境、经济发展水平和卫生基础设施完善程度密切相关。钩虫感染率随年龄增长而升高，从儿童组的 20.1% 升至老年组的 41.5%，而蛲虫、蛔虫和鞭虫感染则在儿童群体中更为突出。值得注意的是，2000 年以来由于防控措施的制定及实施，感染率已从 71.0% 降至 21.7%，表明公共卫生干预取得显著成效。建议针对高发地区和重点人群实施差异化防控策略，加强农村地区卫生基础设施建设，并持续监测感染率变化趋势，优化防控方案，为海南省寄生虫病防治工作提供更科学的依据。