Assessment of the umbrella effect of the Hainan Gibbon: A regional comparative study based on camera trapping

海南热带雨林国家公园霸王岭片区（简称霸王岭片区）位于海南省昌江县和白沙县境内（19º02′～19º08′N，109º02′～109º13′E），总面积约 850 km²。地形起伏较大，海拔范围为 75～1 655 m。气候类型为热带季风气候，年平均气温 21.9℃，年平均相对湿度 84.2%，年降水量 1 657 mm，具有明显的旱、雨季分化：5—10 月为雨季，11 月至次年 4 月为旱季，其中 4—8 月常受台风影响。霸王岭片区的植被类型复杂多样，核心保护区内分布有热带低地雨林、热带山地雨林、热带山地常绿阔叶林及热带山顶矮林等典型植被类型^[11]。

本研究基于ArcMap10.4软件，将海南热带雨林国家公园霸王岭片区矢量化边界，生成全覆盖海南长臂猿分布区（约20 km²）的1 km×1 km网格阵列，将分布区分成22个公里网格。雅加大岭在历史上曾有海南长臂猿分布，海拔和生境条件与斧头岭相似，人为干扰程度低，存在较多猿食植物^[12]，本研究将其作为海南长臂猿非分布区选择22个公里网格样地。自2022年1月至2023年12月，先后在地面层和林冠层每个公里网格分别布设一台红外相机，共88台（图1）。

Figure 1.  Distribution of infrared camera installation sites

Figure 2.  Schematic diagram of the installation of infrared cameras in the ground layer and forest canopy

在安装地面层（G）的红外相机时，应选择动物活动频繁的区域，相机应固定在树干上，距离地面约50～100 cm，为确保相机的稳定运行，镜头应保持水平或略微朝下，避免雨水侵蚀^[12]。在布置红外相机时，公里网格之间的间距500 m以上，以减少重复拍摄，确保数据的准确性和科学性。

在安装林冠层（C）红外相机时，根据树木的高度在距离地面10～20 m的树冠进行安装^[13]。布设位置优先选择树栖动物可能经过或是附近有植物果实且视野开阔的树干。在安装前进行详尽的性能测试，确保相机的视野清晰无遮挡，符合预期的布设要求。使用绳索或钢丝将相机固定^[14]。完成安装后详细记录每个红外相机位点的编号、坐标、海拔及周围的植被类型等信息，以便后续的数据分析与管理。

为确保红外相机的持续稳定运行及数据采集的完整性，每3个月对已布设的相机进行1次全面检查与维护。人工分析红外相机所捕捉的照片和视频，目的在于准确识别物种，并剔除那些因模糊不清或缺乏明显物种特征的照片。鸟类的识别参照《中国鸟类分类与分布名录（第三版）》^[15]和《中国鸟类图鉴》^[16]；哺乳动物的识别参照《中国哺乳动物多样性》（第二版）^[17]、《中国兽类图鉴》（第二版）^[19]；兽类和鸟类的保护级别参照《国家重点保护野生动物名录》^[20]国家林业和草原局农业农村部公告；野生动物的濒危程度参照世界自然保护联盟（IUCN）红色名录。

根据拍摄到的高质量的图片和视频，对目标物种进行识别，并编制斧头岭地区和雅加大岭地面层和林冠层鸟兽名录，计算物种拍摄频次RAI。利用相对丰富度指数衡量海南长臂猿分布区与非分布区鸟类和兽类物种相对种群数量。一般情况下，相对丰富指数越高，表明该物种的种群数量越多。

①多样性指数对比分析

以香农威纳多样性指数（Shannon-Wiener，H′）量化研究区域兽类和地栖性鸟类的物种多样性水平。本研究通过基于自动相机监测数据的相对多度评估物种的重要值。研究还分别计算了两个区域兽类、鸟类的物种丰富度和物种均匀度指数。对相机点位样本量（n）、均值与标准差（Mean ± SD）。进行正态性检验（Shapiro–Wilk检验）以判断是否近似正态分布，并使用 Levene 检验评估组间方差齐性。若数据近似正态且方差齐，采用独立样本 t 检验；若方差不齐，则使用 Welch t 检验。对于不满足正态分布的数据，采用非参数检验（Mann–Whitney U 检验）进行组间比较。所有检验均采用双尾检验，显著性水平设定为 P < 0.05。同时计算效应量（Cohen’s d）以量化组间差异大小。

②比较两个地区物种总体分布差异

使用两个地区拍摄到的全部野生动物的总体拍摄次数除以相机台数，表征该地区物种多样性的多寡，以及物种累计曲线图^[21]。

③两个地区优势种比较

根据动物拍摄频次，使用对比两个地区排名前10的兽类和鸟类^[22]。

采用Jaccard指数计算分布区与非分布区动物群落的相似性^[23]：通过Mann-Whitney U 检验来比较地面层和林冠层物种数的差异性。

生态位宽度采用Levins提出的公式进行计算（Shannon，1949）：

式中， Bi为某个物种的生态位宽度，Pij为物种i在第j个资源状态下的个体数占该物种所有个体数的比例；r为资源总数，本研究为红外相机的位点总数。

空间生态位重叠采用Pianka指数（Pianka，1971）:

式中, Qij为物种i与物种k的生态位重叠指数，其数值越大表示生态位重叠程度越高，取值范围为0～1；根据Wanthne等的划分标准, 将生态位重叠指数按照大于0.6、0.4～0.6和小于0.4划分为重叠程度较高、重叠程度中等和重叠程度较低3个等级。

使用卡方检验探究两个物种是否关联^[24]，将两个种出现与否的观测值填入2×2列联表。

根据2×2列联表，用χ2统计成对种间的联结性，公式为:

式中，n为相机位点总数，a为两动物均出现的相机位点数，b、c分别为仅有1个动物出现的相机位点数，d为两动物均未出现的相机位点数。当ad>bc时为正关联，ad<bc时为负关联。其相关分析通过R软件spaa包进行处理。

2022年12月至2023年12月，成功回收并完成全部3批次红外相机布设和数据回收工作。

斧头岭地区共捕获独立有效照片1 920张，其中兽类独立有效照片1310张，占68.23%，鸟类独立有效照片610张，占31.77%。经识别，红外相机捕获到兽类17种，隶属于4目10科16属, 其中灵长目2种、啮齿目8种、偶蹄目2种、食肉目5种。红外相机捕获到鸟类31种，隶属于7目16科25属，其中雀形目鸟类最为丰富。相对丰富度前五的依次是白鹇（Lophura nycthemera）（18.18）、红原鸡（Gallus gallus）（3.59）、黑领噪鹛（ Pterorhinus pectoralis）（2.55）、粟颊噪鹛（Garrulax castanoti）（1.46）、虎斑地鸫（Zoothera aurea）（1.35）。在识别的鸟类中，属于国家一级重点保护动物的有海南孔雀雉和海南山鹧鸪；国家二级重点保护动物的有红原鸡、白鹇、山皇鸠（Ducula badia）、蓝背八色鸫（Pitta soror）、大盘尾（Dicrurus paradiseus）、黄冠啄木鸟（Picus chlorolophus）、黄胸绿鹊（Cissa hypoleuca）等，合计占所有鸟类的51.61%。海南孔雀雉被IUCN红色名录列为濒危物种（EN），海南山鹧鸪被IUCN红色名录列为易危物种（VU）（表1）。

雅加大岭地区共捕获独立有效照片1 563张，其中兽类独立有效照片1 335张，占85.41%，鸟类独立有效照片228张，占14.59%。经识别，红外相机捕获到兽类15种，隶属于5目10科14属, 其中灵长目1种、啮齿目7种、偶蹄目2种、食肉目4种、树鼩目1种。红外相机捕获到鸟类26种，隶属于6目14科22属，其中雀形目鸟类最为丰富。相对丰富度前五的依次是白鹇（8.13）、粟颊噪鹛（1.54）、黑领噪鹛（0.64）、橙头地鸫（Geokichla citrina）（0.45）、绿翅金鸠（Chalcophaps）（0.38）。在识别的鸟类中，属于国家一级重点保护动物的有海南孔雀雉和海南山鹧鸪；国家二级重点保护动物的有白鹇、红原鸡、大盘尾、蓝背八色鸫、黄胸绿鹊、领鸺鹠、斑头鸺鹠，合计占所有鸟类的38.46%（表2）。

通过计算两个地区野生动物的种类，总体拍摄次数和香农威纳（Shannon-Wiener）指数、Pielou均匀度指数，可知斧头岭地区各项参数均领先于雅加大岭，Welch t 检验结果显示，斧头岭的物种丰富度（20.23 ± 7.79）显著高于雅加大岭（10.59 ± 3.53）（t = −5.28，df = 29.26，P < 0.05，Cohen’s d = 1.59），表明两片区间物种多样性差异极为显著（表3）。

通过比较斧头岭和雅加大岭地面层、林冠层及总体拍摄频次，可知斧头岭地区各项参数均领先于雅加大岭，有海南长臂猿出现的斧头岭地区野生动物总体出现频次显著高于无海南长臂猿出现的雅加大岭（表4）。

通过对比斧头岭与雅加大岭的优势兽类与鸟类组成发现，尽管两个区域在地理位置相近、海拔范围和生境条件基本一致，但主要物种的拍摄频次差异显著。在斧头岭，拍摄频次排名前五的物种分别为白鹇（18.18）、赤腹松鼠（16.04）、帚尾豪猪（11.25）、野猪（9.95）和椰子狸（8.28）。相比之下，雅加大岭排名前五的物种则为赤腹松鼠（33.46）、红腿长吻松鼠（11.71）、鼬獾（9.34）、红颊长吻松鼠（8.70）和白鹇（8.13）。

物种相似性分析结果（表5）表明，斧头岭和雅加大岭物种组成相似度为中等（具有巨大差异），海南长臂猿、小灵猫、巨松鼠、凤头鹰、松雀鹰、日本松雀鹰、褐林鸮、山皇鸠、乌鹃（Surniculus lugubris）、红翅凤头鹃（Clamator coromandus）、白冠燕尾（Enicurus leschenaulti）、白眉鸫（Eyebrowed Thrush）、白头鹎（Pycnonotus sinensis）、黑眉拟啄木鸟（Psilopogon oorti）、黄冠啄木鸟、黑枕王鹟（Hypothymis azurea）仅在斧头岭地区记录到，在维持林下动物种群调控、种子扩散及捕食-被捕食关系中发挥关键作用，同时部分物种可能与长臂猿存在空间或资源依赖关系。树鼩（Tupaia belangeri）、丘鹬（Scolopax rusticola）、日本歌鸲（Erithacus akahige）、棕颈钩嘴鹛（Pomatorhinus ruficollis）、白喉扇尾鹟（Rhipidura albicollis）、红翅鵙鹛（Pteruthius flaviscapis）、绿翅短脚鹎（Ixos mcclellandii）、钩嘴林鵙（Tephrodornis virgatus）、四声杜鹃（Cuculus micropterus）仅在雅加大岭发现。

由表6可知，斧头岭地区鼬獾和赤腹松鼠的生态位宽度指数最高，分别为9.3628、8.7686。椰子狸、红颊长吻松鼠、白鹇和红腿长吻松鼠的空间生态位宽度指数也较高，分别为8.3403、7.2906、6.1352和6.0720。说明这6个物种对栖息地利用具有一定的普遍性，为广生态位物种（Bi＞6）。巨松鼠、豹猫、帚尾豪猪、隐纹花松鼠（Tamiops swinhoei）、野猪和猕猴空间生态位指数数值次之，分别为5.3881、4.6992、3.8616、3.6255、3.5705和3.3555，为中生态位物种（3<Bi<6）。

由表7可知，雅加大岭物种生态位宽度指数与斧头岭地区存在显著差异。雅加大岭椰子狸和鼬獾的生态位宽度指数最高，分别为10.2424、7.8969。赤腹松鼠、低泡鼯鼠、白鹇、野猪、猕猴和豹猫的空间生态位宽度指数也较高，分别为7.2423、7.1485、6.5971、6.4337、6.3106和6.0952。说明这8个物种对栖息地利用具有一定的普遍性，为广生态位物种（Bi>6）。

在斧头岭地区（表7）中，不同物种间的空间生态位重叠指数呈现明显差异。赤腹松鼠（V1）、红颊长吻松鼠（V6）与隐纹花松鼠（V16）的重叠指数相对较高（V1–V6: 0.4691，V1–V16: 0.4728，V6–V16: 0.3489），表明这些松鼠类在空间利用上存在较大交集，可能与资源利用的相似性相关。猕猴（V5）、小灵猫（V13）及海南鼯鼠（V15）之间也表现出较高的重叠度（V5–V13: 0.1429，V5–V15: 0.5333，V13–V15: 0.1429），提示这些中小型哺乳类在某些微栖息地或食物资源上可能存在竞争或部分共生关系。相较之下，海南长臂猿（V17）与大部分物种的重叠指数偏低（大部分小于0.1，与低泡鼯鼠V14和海南鼯鼠V15重叠指数分别为0.6410和0.3667），显示其在空间利用上相对独立，可能与其高度树栖和特定食性行为相关。鸟类如白鹇（V18）、红原鸡（V19）和海南山鹧鸪（V20）与哺乳类物种的重叠指数整体较低，但白鹇与红鹑及部分松鼠物种的指数较高（如V18–V3: 0.6641），提示在林地中存在一定的空间共存模式。总体来看，斧头岭地区存在部分物种高度重叠的群体，主要集中在小型哺乳类及部分鸟类之间，而大型灵长类如海南长臂猿则空间独立性明显。

在雅加大岭地区（表8）中，生态位重叠呈现与斧头岭类似的规律。红颊长吻松鼠（v3）、赤腹松鼠（v1）与白鹇（v16）之间重叠指数较高（v1–v16: 0.5594，v3–v16: 0.6306），反映出不同哺乳类与地面或灌木层鸟类在空间利用上存在交叉。低泡鼯鼠（v14）与红腿长吻松鼠（v2）及鼬獾（v4）重叠指数适中（0.2731–0.3601），可能表明食性或微栖息地上的潜在资源竞争。海南麂（v7）、海南鼯鼠（v15）与部分小型哺乳类的重叠指数极低（<0.08），显示其生态位相对独立。整体而言，雅加大岭地区的小型啮齿类与灵长类、鸟类之间存在较高的空间共存，但大型哺乳类和部分特化物种在生态位利用上相对隔离，可能减少了直接竞争压力。

斧头岭物种共现关联研究结果表明，物种间共现大部分呈正关联，呈负关联的种对很少，即20种动物中两两同时出现的概率较大（图3）。呈现正相关的动物种对有132个，占总动物种对的69.47%；呈现负相关的动物种对有58个，占总动物种对的30.53%。呈负相关的动物种对数占总对数的比率较小，如海南长臂猿与猕猴、野猪相互回避，呈负关联。这表明，在该片区中部分动物对生境具有不同的生态适应性和相互分化的生态位所导致的，即没有出现资源危机时，可以实现区域共存，保持群落稳定。

Figure 3.  Association diagram of interspecific co-occurrence among sympatric species in the Futouling area

雅加大岭物种共现关联研究结果表明，物种间共现正负关联接近，即16种动物中两两同时出现的概率中等（图3）。呈现正相关的动物种对有65个，占总动物种对的54.17%；呈现负相关的动物种对有55个，占总动物种对的45.83%。这表明，在该片区中动物之间关系较为简单，物种间的依赖性较差，在一定区域空间内，多个物种很难实现区域共存，不利于保持群落的稳定。

本研究利用地面与树栖红外相机，对海南热带雨林中海南长臂猿分布区及其周边区域进行了长期监测。尽管在监测过程中受到台风、暴雨等极端天气的影响，加之山路遥远和地形起伏导致红外相机易损坏或丢失，从而增加了布设与维护的难度，但仍成功获取了大量高清照片和视频，为研究海南长臂猿及同域动物群落结构提供了重要资料。研究结果显示，斧头岭在物种丰富度、香农-威纳指数和均匀度等指标上均显著高于雅加大岭，经检验符合显著差异。这表明海南长臂猿的分布区不仅具有更优的生境质量，同时也支撑了更高水平的生物多样性。类似于雪豹、虎等大型伞护种的案例^[25]，本研究印证了海南长臂猿作为顶层灵长类，其保护需求间接促进了伴生物种的栖息与存续^[26]，伞护效应强调了单种保护与群落多样性维持之间的耦合关系。

调查结果显示，海南热带雨林地区的鸟兽类多样性丰富。共记录鸟类 39 种，其中鸡形目和雀形目鸟类占主导地位，白鹇成为地栖鸟类的优势种，主要得益于其繁殖力强、天敌较少。树栖鸟类以鸠鸽科与噪鹛科为代表，红外相机的低干扰优势使得监测结果更接近真实状况。兽类方面共记录 18 种，中小型兽类种类多且数量丰富，而大型兽类种群数量少，仅局限于地面层。赤腹松鼠、红颊长吻松鼠、椰子狸和鼬獾等中小型食肉动物在群落中占有重要地位^[27]，发挥了促进植被更新和疾病调控的作用^[28]。野猪与帚尾豪猪在监测区的相对丰富度最高，可能与缺乏大型捕食者调控及其高繁殖力有关^[28]，导致该类种群数量快速增长。斧头岭和雅加大岭物种组成相似度为中等，但各自存在独特的特有物种群落。斧头岭的特有物种如海南长臂猿、小灵猫、巨松鼠及多种猛禽和林栖鸟类，在维持林下动物种群调控、种子扩散及捕食-被捕食关系中发挥关键作用，同时部分物种可能与长臂猿存在空间或资源依赖关系。雅加大岭的特有物种如树鼩、丘鹬、日本歌鸲等小型哺乳和鸟类，则在食物网结构、种子传播及昆虫调控中具有重要功能。海南长臂猿作为大型树栖灵长类，通过采食和排泄传播种子，对某些果树或灌木种群有关键作用，而部分特有鸟类和小型哺乳类同样参与种子散布，因此存在间接依赖。斧头岭的优势种兼有鸟类、食肉类及灵长类，群落结构多元；而雅加大岭则以松鼠科啮齿类和中小型食肉类为主，群落结构相对单一^[30]。斧头岭正相关种对占比69.47%，表明大部分物种在空间和资源利用上呈正向共存趋势，减少了潜在竞争压力；同时，小型哺乳类和鸟类的高生态位重叠指数（如赤腹松鼠、红颊长吻松鼠与隐纹花松鼠之间的重叠指数均>0.45）显示资源利用相互补充，支持群落多层次结构的存在。这些结果为群落复杂性和稳定性提供了量化依据。斧头岭中猕猴、椰子狸等与海南长臂猿存在竞争关系的物种^[31]，以及可能捕食幼猿的猛禽类均较为丰富，表明其群落互动更为复杂，能量流动更顺畅，进一步反映出该区域食物网的完整性与生态系统的稳健性^[32]。

Jaccard 指数结果显示，斧头岭与雅加大岭物种组成的相似性仅为中等水平，且斧头岭独有物种显著多于雅加大岭。生态位宽度分析发现，斧头岭中广生态位与中生态位物种比例合理，反映出生境资源被更均衡地利用，而雅加大岭则以少数广生态位物种占主导，群落的稳健性较差。同时，斧头岭物种间正相关关系占比近七成，提示群落间存在较强的共存机制，而雅加大岭中正负关系比例相近，显示群落稳定性不足。结合两片区的生态位重叠模式，可以看出：①小型哺乳类之间的空间生态位重叠普遍较高，提示其在食物或微栖息地资源上存在潜在竞争或共生关系；②大型灵长类与体型较大的鹿类、鸟类生态位独立性明显，空间隔离有助于缓解资源竞争；③鸟类与部分小型哺乳类存在一定的空间交集，可能形成复合利用的生态网络。该分析不仅揭示了物种间的空间关系，也为理解斧头岭与雅加大岭的群落结构及资源分配提供了依据。群落结构分析表明，地面层与林冠层的物种组成差异显著，相似性水平低（16.7%），表现出明显的垂直分层现象。海南长臂猿、海南鼯鼠等树栖动物集中分布于林冠层，而原鸡、白鹇等地栖鸟类则主要栖息于林下环境^[33]。这种空间分层既反映了物种对不同生态位的利用偏好，也体现了资源分配与竞争格局^[34]。树栖红外相机监测结果进一步证明了其在发现隐蔽性强的雨林哺乳动物（如海南鼯鼠、小灵猫等）方面的优势^[35]，为研究热带雨林冠层生态系统提供了有力工具。这些结果进一步支持海南长臂猿分布区生态系统的复杂性与韧性。

综合来看，海南长臂猿的存在不仅确保了自身的生境安全，还通过“伞护效应”间接保护了包括海南孔雀雉、海南山鹧鸪、海南麂等在内的多种珍稀鸟兽类。这种“单种保护—群落保护—生态系统保护”的多层次效应凸显了海南长臂猿作为旗舰种与伞护种的双重价值^[36]。斧头岭和雅加大岭物种空间生态位存在差异，斧头岭小型哺乳类和部分鸟类的重叠度较高，而海南长臂猿的生态位相对独立。这提示伞护效应可能通过长臂猿对栖息地的“改造”作用实现：长臂猿作为大型树栖灵长类，通过采食和移动行为促进果树种子扩散、更新林分结构，并间接提供微栖息地资源，改善小型哺乳类和鸟类的栖息条件。此外，核心保护区的管理措施（如防火、限制人类干扰）不仅直接保护长臂猿，也可能对伴生特有物种产生间接保护作用，维护群落完整性。然而，其种群数量极其有限，分布高度集中，一旦核心栖息地受到破坏，可能对整个区域的生物多样性造成不可逆影响^[37]。研究局限性方面，本研究监测周期仅2年，可能无法完全反映群落的长期动态和季节性变化；同时，物种间关联和生态位数据主要基于空间出现位点，尚缺乏长期行为观察和食性分析，因此对种间依赖或伞护效应的推测仍需进一步验证。

基于斧头岭和雅加大岭的群落结构和生态位分析，本研究提出针对性的保护策略。首先，应强化核心栖息地管理，重点保护海南长臂猿主要栖息林段及其果树资源，通过防火、防止人为干扰等措施维持核心区生态功能。其次，应开展潜在生境修复，在两片区之间建立生境连接廊道，并优先种植本地果树、坚果类及高大乔木，以提升栖息地连通性和结构复杂度，增强群落稳定性。对于伴生特有物种，应保留落叶层和灌丛结构，维持林下微栖息地，同时监测关键食源和繁殖资源，以保障树栖小型哺乳类及林栖鸟类的生态需求。此外，建议延长生态监测周期，结合摄像机监测、食性分析和种子散布研究，动态评估海南长臂猿的伞护效应及群落响应，从而实现核心种保护与群落整体完整性的双重目标。

基于红外相机监测，比较了海南长臂猿分布区斧头岭与非分布区雅加大岭的生物多样性格局。数据结果显示，斧头岭在物种丰富度、群落均匀度及食物网层次上均显著高于雅加大岭，群落结构更为复杂且稳定，验证了海南长臂猿的伞护效应。海南长臂猿的栖息需求不仅促进了伴生群落的多样性维持，还增强了区域生态系统的完整性和稳定性。同时，研究也发现长臂猿栖息地内仍存在资源竞争与潜在捕食压力，提示其保护仍面临挑战。总体而言，本研究为伞护种理论在热带岛屿生态系统中的适用性提供了实证依据，并为海南热带雨林国家公园的保护管理和生态修复提出了科学参考。

致谢：海南热带雨林国家公园霸王岭片区对研究予以大力支持，护林员对野外工作的顺利开展提供了不可或缺的帮助；杨川在鸟类鉴别方面给予许多帮助，谨此致谢。